Transfusion de produits sanguins labiles infectés par le VIH malgré un dépistage négatif

// Transfusion of HIV-infected blood products despite negative testing

Pierre Cappy1 (pcappy@ints.fr), Valérie Barlet2, Quentin Lucas1, Xavier Tinard3, Josiane Pillonel4, Sylvie Gross5, Pierre Tiberghien5,6, Syria Laperche1
1 Institut national de la transfusion sanguine, Département des agents transmissibles par le sang, Centre national de référence risques infectieux transfusionnels, Paris, France
2 Établissement français du sang, Auvergne-Rhône-Alpes, Laboratoire de qualification biologique des dons Est, Metz-Tessy, France
3 Établissement français du sang, Grand Est, pôle des vigilances, Nancy, France
4 Santé publique France, Saint-Maurice, France
5 Établissement français du sang, La Plaine Saint-Denis, France
6 Unité mixte de recherche 1098 Inserm, Université de Franche-Comté, Établissement français du sang, Besançon, France

Ce texte est une adaptation pour le BEH de l’article initialement publié en anglais : Cappy P, Barlet V, Lucas Q, Tinard X, Pillonel J, Gross S, et al. Transfusion of HIV-infected blood products despite highly sensitive nucleic acid testing. Transfusion. 2019;59(6):2046-53.

Soumis le 14.10.2019 // Date of submission: 10.14.2019
Mots-clés : Transfusion sanguine | Don du sang | Fenêtre moléculaire | Dépistage génomique viral | Risque infectieux transfusionnel | VIH
Keywords: Blood transfusion | Blood donation | Window period | Nucleic acid testing | Risk of transfusion-transmissible infection | HIV

Résumé

Contexte –

En France, le risque de transmission de l’infection à VIH par transfusion a été substantiellement réduit par la mise en place du dépistage génomique viral en pool (MP-DGV) en 2001, puis en format individuel (ID-DGV) en 2010. Nous rapportons ici le premier cas de transfusion de produits sanguins labiles infectés par le VIH, collectés en phase très précoce d’infection, pendant laquelle l’ID-DGV était négatif.

Méthodes –

La qualification biologique des dons de sang vis-à-vis du VIH comprend le dépistage des anticorps anti-VIH-1/2, et le DGV (ProcleixUltrio, Grifols, limite de détection à 95% (LDD95) = 23 cp/mL). Lors de la séroconversion d’un donneur, un des échantillons archivés du don antérieur est retesté en technique Cobas Taqman HIV-1 (CTM, Roche, LDD95=17 cp/ml).

Résultats –

En août 2017, un donneur régulier de 57 ans est dépisté VIH positif (avec une charge virale plasmatique (pCV) à 11 599 cp/mL). Le don précédent, négatif en ID-DGV, a été testé positif en CTM avec toutefois une pCV non quantifiable. Le séquençage de la souche n’a montré aucun mésappariement avec les amorces/sonde du réactif Ultrio. La transmission du VIH a pu être exclue chez la receveuse des plaquettes ayant bénéficié d’une procédure de réduction des pathogènes. En revanche, la transmission du VIH n’a pu être documentée chez le receveur de globules rouges, décédé prématurément.

Conclusion –

Ce cas démontre que le risque de se trouver en présence de produits sanguins labiles infectés par le VIH, négatifs en ID-DGV, lorsqu’un don est effectué en phase d’infection biologiquement silencieuse, est réel bien qu’exceptionnel. La transmission du VIH n’a pas pu être formellement exclue chez l’un des deux receveurs. Ce cas souligne également l’utilité d’un archivage systématique d’échantillons du plasma issu des dons, de la sélection et de l’éducation des donneurs de sang.

Abstract

Background –

In France, the risk of HIV transmission by transfusion was reduced by implementing pooled nucleic acid testing (NAT) in 2001 and individual testing (ID-NAT) in 2010. We report here the first case in France of transfusion of HIV-infected blood donated during HIV pre-ramp-up phase that tested ID-NAT negative.

Methods –

Blood donations are screened for anti-HIV-1/2 antibodies (Ab) and HIV RNA (ProcleixUltrio, Grifols, 95% limit of detection (LOD95): 23 cps/mL). When a repeat donor tests positive for HIV, a repository sample from the previous donation is tested with the Cobas Taqman HIV-1 test (CTM, Roche, LOD95: 17 cps/ml).

Results –

In August 2017, a 57-year-old male repeat donor was screened positive for HIV Ab and RNA (plasma viral load (pVL) = 11,599 cps/mL). The previous donation had tested negative with ID-NAT in March 2017, but was positive with an unquantifiable pVL when tested with CTM. Sequencing of the strain showed no mismatch between Ultrio primers/probes and the target sequence. HIV transmission was excluded by lookback studies in the recipient of platelets, which had been pathogen-reduced, but not in the red blood cells recipient due to its premature death.

Conclusion –

This case demonstrates that the risk of contaminated donations due to early HIV infection phase going undetected by highly sensitive NAT is real although exceptional. The absence of transmission to the platelets recipient could be due to the very low viral inoculum and/or to the efficacy of the viral inactivation. This case also highlights the additional value of a systematic donation archiving and the importance of donor education and predonation selection.

Introduction

Dans la plupart des pays, la qualification biologique des dons de sang (QBD) pour les trois virus d’intérêt majeur transfusionnel – le virus de l’immunodéficience humaine (VIH) et les virus des hépatites B et C (VHB, VHC) – repose sur la sérologie. Le dépistage génomique viral (DGV) est utilisé, lorsque possible, afin de dépister les infections en phase précoce. Il permet ainsi de réduire la fenêtre sérologiquement muette 1,2. Pour l’infection à VIH, cette fenêtre passe alors d’une durée médiane de 22 jours pour la détection des anticorps (Ac) 3, à une durée moyenne de 5,5 jours pour la détection de l’ARN viral (DGV VIH) en individuel 4.

Dans les pays où le DGV est utilisé pour assurer la sécurité transfusionnelle infectieuse, le risque de ne pas détecter un don positif pour le VIH a été décrit dans deux situations principales. La première, d’origine technique, est due à l’importante diversité génétique du virus. En effet, les multiples événements indépendants de transmission de virus de singes africains à l’homme, et la grande variabilité génétique intrinsèque du virus (taux d’erreur important lors de la réplication de son génome) en font un virus très polymorphe. Ces événements représentent des obstacles à la fois en sérologie 5 et en biologie
moléculaire 6, tant en situation diagnostique qu’en sécurité transfusionnelle infectieuse 7,8,9,10. La seconde situation pouvant prendre à défaut le DGV correspond aux dons réalisés en phase très précoce d’infection (phase de pre-ramp-up) 11,12,13,14,15,16,17. Cette “fenêtre moléculaire” est d’autant plus longue que le DGV est réalisé sur des mélanges d’échantillons (pool) (MP-DGV) et que le nombre d’échantillons par pool est important. Plusieurs études décrivant des échecs du MP-DGV ont montré que l’utilisation d’un DGV en format individuel (ID-DGV) aurait permis de détecter le virus et d’empêcher ainsi la transfusion de produits sanguins infectés 8,9,10,11,12,13,17. En France, le DGV a été introduit en 2001, en pools de 8 (Procleix HIV-1/HCV assay, Gen-Prob/Chiron) ou 24 dons (Cobas AmpliScreen/Amplicor, Roche). L’ID-DGV a progressivement remplacé le MP-DGV de 2010 à 2013 18. Ainsi, le risque de transfuser des produits contaminés par le VIH est actuellement extrêmement faible. Néanmoins, nous rapportons ici le premier cas français de don de sang collecté durant la fenêtre silencieuse du VIH, et non détecté par l’ID-DGV, avec transfusion de produits sanguins labiles (PSL) contaminés par le VIH.

Abréviations

CNR RIT : Centre national de référence risques infectieux transfusionnels ; CTM : Cobas Taqman HIV-1 kit ; DGV : diagnostic génomique viral ; EFS : Établissement français du sang ; LDD95 : limite de détection à 95% ; LFB : Laboratoire français du fractionnement et des biotechnologies ; VIH : virus de l’immunodéficience humaine ; PFC : plasma frais congelé ; PrEP : prophylaxie pre-exposition ; PSL : produits sanguins labiles (concentré de globules rouges, CGR, et mélange de concentrés plaquettaires, MCP) ; RP : réduction des pathogènes ; pCV : charge virale plasmatique ; Ultrio : ProcleixUltrio.

Méthodes

Qualification biologique des dons

En France, l’Établissement français du sang (EFS), et le Centre de transfusion sanguine des armées (CTSA) sont en charge, pour la population générale et les armées respectivement, de la collecte et de la qualification des dons de sang, ainsi que de la préparation et de la distribution/délivrance des produits sanguins labiles : concentré de globules rouges (CGR), mélange de concentrés plaquettaires (MCP) et concentré de plaquettes d’aphérèse (CPA).

Afin de dépister les donneurs infectés par le VIH, chaque don est soumis à la recherche : 1) des anticorps anti-VIH (Prism anti-HIV 1/2 O assay Abbott, en France métropolitaine, Architect HIV Ag/Ab Combo Abbott, dans les départements ultramarins, et Genscreen ULTRA HIV Ag-Ab Biorad, au CTSA) ; 2) de l’ARN-VIH (ID-DGV, ProcleixUltrio assay, test triplex détectant simultanément l’ARN-VIH, l’ARN-VHC et l’ADN-VHB). La limite de détection à 95% (LDD95) de cette méthode est de 23 copies (cp)/mL pour le VIH-1/M de sous-type B (s/t B), selon le fournisseur. Enfin, sur les dons dépistés positifs pour le VIH, des tests complémentaires (ImmunoBlot et, en cas de positivité de l’ID-DGV, trois tests DGV « discriminant », spécifiques de chaque virus (VIH, VHB et VHC) et permettant d’identifier le(les) virus responsable(s) de la positivité du test triplex) sont réalisés pour confirmer l’infection à VIH.

Rôle du Centre national de référence risques infectieux transfusionnels (CNR RIT)

Le CNR RIT collecte un large volume de plasma issu de chaque don dépisté positif pour les virus à dépistage obligatoire. Il complète les investigations, sérologiques et moléculaires, afin de caractériser de façon très précise chaque prélèvement. Concernant les dons positifs pour le VIH, les investigations sérologiques sont le Western Blot, un test d’infection récente permettant de dater le contage infectieux à plus ou moins 6 mois, et le sérotypage des anticorps dirigés contre l’enveloppe virale. Les analyses moléculaires réalisées sont la détermination de la charge virale plasmatique (pCV) par technique Cobas TaqMan HIV test 2.0 (CTM ; Roche; LDD95 : 17 cp/mL; limite de quantification, LDQ95 : 34 cp/mL) et le séquençage/génotypage des souches dans les régions génomiques pol et env, selon les protocoles techniques proposés par l’Agence nationale de recherche sur le sida et les hépatites virale.

Hémovigilance

Le système français d’hémovigilance, sous la supervision de l’Agence nationale de sécurité du médicament et des produits de santé, reporte tout dysfonctionnement de la chaîne transfusionnelle et implique plusieurs partenaires. Concernant les risques infectieux, l’EFS prend en charge l’investigation des séroconversions chez les donneurs (enquêtes descendantes) et chez les receveurs (enquêtes ascendantes). Les établissements de santé, publics ou privés, doivent également notifier tout effet secondaire survenant pendant ou après une transfusion de PSL, ceci incluant la séroconversion pour un marqueur viral. Enfin, le CNR RIT est directement impliqué dans les enquêtes transfusionnelles, puisqu’il réalise la détection et la quantification des acides nucléiques viraux sur le plasma archivé des dons antérieurs (trois ans d’archivage). En cas de positivité, un séquençage de la/des souches en présence est réalisé afin d’évaluer la relation entre la(les) souches des différents dons, et entre celle(s) du donneur et celle(s) du receveur.

Résultats

En France, de 2011 à 2016, 57 séroconversions pour le VIH ont été identifiées chez des donneurs de sang pour lesquelles : 1) le don antérieur avait été testé en ID-DGV (53/57) ou en MP-DGV (4/57) ; 2) les dons index avaient été collectés dans les trois ans suivant le don antérieur (durée de conservation du plasma archivé à partir des dons). Des enquêtes transfusionnelles ont été conduites pour 54 cas, où les échantillons issus des dons antérieurs ont pu être testés avec la technique de charge virale CTM. Tous ces tests ont fourni des résultats négatifs.

En août 2017, un donneur connu de 57 ans a été dépisté positif pour le VIH lors d’un don de sang total, avec un profil complet en Western-blot et une pCV à 11 599 cp/mL. Il avait effectué cinq dons dans les deux ans précédant ce don index. Le don antérieur N-1, négatif en sérologie et ID-DGV (Procleix Ultrio, ratio échantillon/seuil technique, S/ CO=0,05 ; positif si >1) lors de la qualification biologique des dons en mars 2017, a été retrouvé positif en technique CTM sur l’échantillon archivé, avec une charge virale très faible (<34 cp/mL, soit détectée mais non quantifiable) (figure). Le génome de la souche, séquencé dans sa presque totalité, était entièrement de sous-type B. À partir du don N-1, trois PSL avaient été préparés : un concentré globulaire (CGR), une couche leucoplaquettaire entrant dans la composition d’un mélange de concentré plaquettaire (MCP) par la suite inactivé par méthode Intercept® Blood System (amotosalen-UVA, Cerus), et un plasma frais congelé (PFC). Le CGR avait été transfusé à un receveur de 23 ans, en rechute d’une greffe allogénique de moelle osseuse, et décédé d’une réaction du greffon contre l’hôte six jours après la transfusion. La recherche d’ARN viral sur un échantillon de plasma congelé à J5 posttransfusion s’est avérée négative (figure). Le MCP avait été transfusé à une patiente de 62 ans souffrant d’une leucémie aiguë myéloblastique. Une sérologie basée sur un test combiné Ac/Ag effectuée à 6 mois post-transfusion a confirmé l’absence d’infection à VIH chez cette patiente. Aucune recherche d’ARN VIH n’a été effectuée, malgré l’hypothèse d’une immunodépression sous-jacente, l’utilisation d’un test combiné laissant supposer que la présence d’une infection réplicative aurait entraîné la positivité du test par sa valence antigénique. Enfin, le PFC adressé au Laboratoire français du fractionnement et des biotechnologies (LFB) était entré dans un pool de plasma destiné au fractionnement (figure). Aucune mesure de retrait de lot n’a été jugée nécessaire après l’analyse de risque réalisée par le LFB à l’issue de l’information, compte tenu de la charge virale plasmatique extrêmement basse et des mesures d’inactivation des pathogènes mises en œuvre lors du fractionnement. L’entretien post-don réalisé avec le donneur, n’a pas permis d’identifier de facteur de risque pour l’infection à VIH. Enfin, aucune différence n’a été retrouvée entre la séquence nucléotidique de la souche virale et celle des amorces et sondes utilisées dans le kit Ultrio, excluant une sous-quantification d’origine technique (données Grifols).

Figure : Chronologie des événements
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Discussion

Le cas que nous décrivons ici est le premier cas français de don de sang identifié durant la fenêtre silencieuse (fenêtre moléculaire) du VIH, depuis la mise en place au niveau national du DGV en format unitaire. L’enquête descendante – du donneur aux receveurs – a permis de conclure à l’absence d’infection post-transfusionnelle chez la receveuse des plaquettes. En revanche, elle n’a pas été concluante pour le receveur du concentré globulaire, décédé six jours après la transfusion, laissant persister le doute sur une contamination qui n’aurait pas pu être identifiée au vu de la durée de la fenêtre moléculairement silencieuse.

Entre 2000 et 2018, plus de 20 produits sanguins labiles infectés par le VIH et non dépistés comme tels par sérologie et DGV ont été rapportés dans la littérature internationale, avec ou sans transmission du VIH aux receveurs 7,9,11,12,13,14,15,16,17,19. Ces cas correspondaient :

–à la présence d’un polymorphisme génétique (variation spécifique de la séquence nucléotidique de la souche, induisant un mésappariement avec les amorces/la sonde utilisées dans le kit de DGV) mettant en défaut la détection de l’ARN viral par les tests DGV utilisés 7,8,9 ;

–à l’absence de détection d’une charge virale faible par un DGV pratiqué en minipool 11,12,13,14,15,16,17 ;

–à l’association des deux situations 7,8,9.

Un seul cas récent a été décrit, en Afrique du Sud, à la suite d’un échec du DGV VIH en format unitaire, avec contamination du receveur du concentré globulaire issu du don 19.

Dans le cas que nous décrivons ici, la souche du donneur appartient au VIH-1/M de sous-type B, le plus prévalent en France en population générale et chez les donneurs de sang infectés (67% des souches retrouvées chez les donneurs VIH positifs) 18. Aucune discordance n’a été mise en évidence entre la séquence nucléotidique de la souche de VIH et les amorces et sondes du kit de DGV. Ainsi, l’absence de détection de l’ARN viral lors de la QBD est vraisemblablement due à une charge virale extrêmement basse au moment du don. Du fait du faible volume de plasma archivé, nous n’avons pu répéter les tests afin d’estimer avec précision la charge virale du don N-1, qui est probablement bien au-dessous de la limite de détection du kit Ultrio.

Ce cas est en accord avec le risque résiduel transfusionnel pour l’infection à VIH, estimé à 1 sur 5,9 millions de dons pour la période 2015-2017, soit un don tous les deux ans. Bien que la dernière notification de séroconversion VIH d’un receveur de produits sanguins labiles date de 2002, les données d’hémovigilance ne sont pas discordantes avec l’estimation du risque, si l’on considère la sous-déclaration des cas (absence de sérologie systématique pré- et post-transfusion, et mort prématurée de certains receveurs) et le fait que la transfusion d’un PSL infecté n’entraîne pas systématiquement la contamination du receveur. Ceci est clairement démontré par la transmission différentielle du VIH, lorsque plusieurs PSL sont préparés à partir d’un même don 15,17.

En France, depuis sa mise en place en 2001, le bilan net du DGV à fin 2017 est de 22 dons sur 45,8 millions de dons testés. Pour ces dons Ac-/DGV+, les charges virales VIH s’échelonnent entre 1,53 et 6,44 log10 cp/mL, et les deux tiers d’entre eux présentent des charges virales supérieures à 3,0 log10 cp/mL (référence mise à jour avec les données 2016-2017) 18. De telles charges virales sont probablement contagieuses, car bien plus élevées que celles décrites dans la littérature pour des cas de transmission transfusionnelle du VIH, ce qui justifie l’emploi du DGV 11,12,14,15,16,19.

Outre la charge virale, plusieurs facteurs liés au virus, aux caractéristiques du produit transfusé ou à l’hôte peuvent conditionner l’infectivité des PSL. Dans le cas décrit ici, au moins trois facteurs peuvent expliquer l’absence de transmission, tout au moins chez la receveuse des plaquettes :

–la quantité extrêmement basse de virions transfusés, étant donné la charge virale très basse, et ce malgré les 20 mL résiduels de plasma dans le MCP ;

–le nombre faible de leucocytes résiduels, potentiellement contaminés, après l’étape de déleucocytation systématique effectuée lors de la préparation des MCP (<1,106/MCP) ;

–la procédure de réduction des pathogènes, appliquée au MCP.

Les procédures de réduction des pathogènes, déjà utilisées sur le plasma et les plaquettes, et actuellement en développement pour le sang total et les concentrés globulaires, peuvent contribuer à faire diminuer le risque d’infection transmise par transfusion, en particulier dans le cas de charges virales faibles, qui ne seraient pas détectées par le MP-DGV, voire l’ID-DGV.

Enfin, plusieurs facteurs pourraient contribuer à une augmentation de l’incidence des dons infectés par le VIH, DGV+/Ac – voire DGV-/Ac – du fait de charges virales faibles, comme l’initiation précoce des traitements antirétroviraux (ARV), ou les échappements à la prophylaxie pré-exposition (PrEP). Ces situations mènent à un retard, voire à une absence de séroconversion, du fait d’un contrôle précoce de la réplication virale, qui empêche la stimulation du système immunitaire 20. Bien que ces situations puissent éventuellement augmenter le risque résiduel d’avoir des PSL infectés, la sensibilité actuelle des techniques d’ID-DGV permet probablement de limiter le risque aux cas où les charges virales sont extrêmement basses, et l’infectivité limitée.

En conclusion, notre étude montre, bien que cette situation soit rare, que des dons infectés par le VIH peuvent ne pas être détectés comme tels par les techniques de DGV ultra-sensible, lors des phases très précoces de l’infection. En outre, elle souligne l’utilité et l’importance d’archiver des échantillons de plasma issu des dons, afin de pouvoir mener les enquêtes d’hémovigilance et de détecter ces événements rares, dont l’incidence pourrait augmenter à l’ère des thérapies ARV précoces et de la PrEP.

Liens d’intérêt

Les auteurs P Cappy, Q Lucas, J Pillonel et S Laperche déclarent n’avoir aucun lien d’intérêt au regard du contenu de l’article.
V Barlet, X Tinard, S Gross et P Tiberghien déclarent être employés par l’EFS.

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Citer cet article

Cappy P, Barlet V, Lucas Q, Tinard X, Pillonel J, Gross S, et al. Transfusion de produits sanguins labiles infectés par le VIH malgré un dépistage négatif. Bull Epidémiol Hebd. 2020;(8-9):183-8. http://beh.santepubliquefrance.fr/beh/2020/8-9/2020_8-9_4.html

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